© Borgis - Nowa Stomatologia 4/2006, s. 192-196
*Marcin Siemiątkowski
Periimplantitis – przegląd piśmiennictwa. Część pierwsza – mikrobiologia
Periimplantitis – a review of literature. Part one – microbiology
Zakład Chorób Błony Śluzowej i Przyzębia Instytutu Stomatologii Akademii Medycznej w Warszawie
Kierownik Zakładu: prof. dr hab. n. med. Renata Górska
W związku z dynamicznym rozwojem współczesnej implantologii stomatologicznej, trwającym od ponad 40 lat, powstało wiele prac dotyczących tej dziedziny. Opracowano różne systemy implantologiczne, doskonalone są techniki chirurgiczne oraz protetyczne. Pomimo tego, jak w każdej dziedzinie medycyny, zdarzają się niepowodzenia leczenia. Jednym z problemów powodujących utratę wszczepu jest zapalenie tkanek wokół implantu, czyli periimplantitis. Ostatnia dekada przyniosła potwierdzenie tezy, iż podobnie jak w przypadku chorób przyzębia, występowanie periimplantitis jest objawem zaburzenia równowagi między drobnoustrojami patogennymi, a odpornością gospodarza. Czynnik bakteryjny jest prawdopodobnie najistotniejszą przyczyną występowania i progresji periimplantitis. Jednak obraz tego schorzenia jest sumą wielu czynników wpływających generalnie na przebieg reakcji zapalnej. Rozważane są m.in.: palenie, stres, polimorfizm genowy.
Podstawą stabilności implantu jest jego właściwa osseointegracja (zakotwiczenie w kości), jednakże długoczasowy sukces leczenia implantologicznego (utrzymanie implantu) zależy od właściwego przyczepu (kołnierza) tkanki łącznej i nabłonka do powierzchni implantu, a tym samym od izolacji implantu od wpływu środowiska jamy ustnej.
Błona śluzowa wokół implantu jest podobna pod względem klinicznym i histopatologicznym do wolnego brzegu dziąsłowego, ale włókna tkanki łącznej mają odmienny przebieg, ze względu na brak cementu na powierzchni implantu.
W badaniach doświadczalnych wykonanych na zwierzętach (psy) Berglundh i wsp. wykazali m.in. obecność pęczków włókien kolagenowych biegnących głównie równolegle do powierzchni implantu (po wyjściu z kości wyrostka zębodołowego). Oprócz włókien biegnących równolegle do powierzchni implantu czasem występują włókna prostopadłe do jego powierzchni, co poprawia przyleganie tkanek miękkich.
Na utrzymanie wszczepu wpływ ma wiele czynników anatomicznych, w tym szerokość dziąsła związanego. Mimo, że zdania badaczy na ten temat są podzielone, to jednak klinicznie obserwuje się lepsze wyniki w przypadku szerszej jego strefy. Efekt estetyczny rehabilitacji implanto-protetycznej w takiej sytuacji jest lepszy, pacjent ma łatwiejsze warunki do oczyszczania, dziąsło lepiej przylega do implantu tworząc swoisty kołnierz.
Wczesne niepowodzenie w leczeniu implantologicznym polega na niezdolności do procesu osseointegracji, definiowanego jako „bezpośrednie strukturalne i funkcjonalne połączenie między kością a powierzchnią obciążonego implantu” (def. wg Branemark 1985) (1). Może być spowodowane różnymi czynnikami takimi jak: przegrzanie kości podczas przygotowania łoża implantu, traumatyczną techniką operacyjną itp. Nie powinno być ono mylone z pojęciem peri-implantitis, terminem określającym proces zapalny dotyczący tkanek wokół zintegrowanego z kością implantu, skutkującym utratą podparcia kostnego (2).
Związek pomiędzy akumulacją płytki bakteryjnej a zapaleniem dziąseł i przyzębia jest dobrze udokumentowany. Należy zadać pytanie, czy podobnie jest w przypadku peri-implantitis?
Ten problem był przedmiotem wielu badań przeprowadzanych na modelach zwierzęcych (3, 4).
Odpowiednikiem gingivitis w odniesieniu do tkanek okołoimplantowych jest tzw. peri-implant mucositis, czyli zapalenie ograniczające się do tkanek miękkich wokół implantu. Nie leczone obejmuje głębsze struktury, przechodząc w periimplantitis. Badania prowadzone przez Berghlundh´a i Abrahamssona na modelach zwierzęcych porównywały pod kątem mikrobiologicznym i histologicznym tkankę dziąsła wokół zębów i implantów po okresie zaprzestania zabiegów higienicznych (5, 6, 7). Zaobserwowano wzrost ilości patogenów periodontalnych w płytce bakteryjnej zarówno wokół implantów jak i zębów własnych.
Po 3 miesiącach prowadzenia eksperymentu tkanka łączna wokół implantu miała ciągle podobny obraz, naciek zapalny penetrował jednak bardziej w kierunku dowierzchołkowym, w porównaniu do dziąsła wokół zębów własnych (8). Podobne spostrzeżenia dotyczyły prac Abrahamsona, w których czas akumulacji płytki został wydłużony do 5 miesięcy. W żadnym z powyższych eksperymentów nie doszło do rozwoju periimplantitis(7). Podobny eksperyment został przeprowadzony przez Pontoriero, u pacjentów, którzy zaprzestali zabiegów higienicznych przez 3 tygodnie (9). Uzyskano podobne rezultaty (tzn. podobny obraz tkanki wokół zębów i implantów).
Próba oceny akumulacji płytki i stanu tkanek wokół implantów w przypadku umieszczenia między implantem a dziąsłem ligatury na modelach zwierzęcych została prowadzona przez m.in. Lindhe, Schou, Lang, Tilmanns, Eke (10, 11, 12, 13, 14, 15, 16) Wykazali oni dramatyczną destrukcją kości zarówno wokół zębów jak i implantów, choć w przypadku implantów zmiany zapalne rozprzestrzeniały się bezpośrednio w kierunku kości, zaś przy zębach włókna tkanki łącznej przyczepu izolowały naciek od kości. Ich przebieg wokół implantów (najczęściej biegną okrężnie i równolegle do powierzchni szyjki implantu), powoduje prawdopodobnie gorszą izolację głębszych struktur od wpływu czynników zewnętrznych, co wpływało na: wzrost ilości bakterii, zmiany w składzie flory bakteryjnej (wzrost ilości P. gingivalis, P. intermedia, F. nucleatum. Sprzeczne doniesienia dotyczą obecności i zmian w ilości A. actinomycetemcomitans), spadek w udziale procentowym Streptokoków (z ok. 50% do ok. 0,4%), wzrost procentowej zawartości bakterii urzęsionych i krętków, wzrost procentowej zawartości Gram-ujemnych pałeczek beztlenowych.
Takie wyniki badań mogą wskazywać na podobieństwo w powstawaniu i rozwoju periodontitis i periimplantitis, choć należy pamiętać o tym, że ligatura umieszczana w szczelinie dziąsłowej jest ciałem obcym i podobnie jak każde inne ciało obce (np. cement pozostawiony po zacementowaniu korony) może samo w sobie wywołać niespecyficzną reakcję zapalną. W większości badań na modelach zwierzęcych, większą utratę kości obserwowano przy implantach z ligaturą niż bez niej (17). Po usunięciu ligatur obserwowano gojenie się zmian pomimo dalszej obecności patogenów. Marinello i wsp. odkryli, iż w trakcie takiego gojenia powstaje ok. 1 mm grubości łącznotkankowa warstwa izolująca naciek zapalny od kości wokół implantu. Tym samym proces zapalny z fazy ostrej przechodzi w fazę przewlekłą (18).
Badanie histologiczne ognisk periimplantitis wykazało podobny obraz mikroskopowy nacieku zapalnego, do tego, jaki obserwowany jest w zapaleniu przyzębia. Na powierzchni implantu najczęściej obserwuje się kolonie bakterii. Tkanka jest nacieczona zapalnie przez makrofagi, limfocyty i komórki plazmatyczne. Pojawiać się mogą martwaki kostne. Nie zawsze odczyn zapalny jest wyraźny. Berglundh i wsp. analizowali obraz histologiczny ognisk periimplantitis. Zaobserwowano masywny naciek zapalny, rozszerzający się dowierzchołkowo, w którym dominowały komórki plazmatyczne. Duże ilości komórek wielojądrzastych były obecne nie tylko w nabłonku kieszonki, ale również w strefie okołonaczyniowej (19). W swoich badaniach Gualini i Berglundh porównywali obraz zmian o charakterze periimplant mucositis i periimplantitis. Te drugie były większe i zawierały więcej komórek typu B (CD19+) oraz komórek produkujących elastazę (20). Zitzmann N.U., i wsp., badali ogniska wywoływanego eksperymentalnie u ludzi mucositis w sąsiedztwie implantu i pozostałych rejonów jamy ustnej (reakcję śluzówki na akumulację płytki). Zaobserwowano zwiększenie nacieku zapalnego w obu rejonach, bez różnic istotnych statystycznie, aczkolwiek odpowiedź gospodarza była bardziej zaznaczona poza rejonami implantacji (21).
W zdrowych kieszonkach wokół implantów florę bakteryjną stanowią głównie ziarniaki. Inne szczepy (w tym patogeny periodontalne) reprezentowane są w małej ilości.
Mombelli i wsp. wykryli na powierzchni utraconych implantów zwiększony odsetek bakterii beztlenowych w stosunku do tlenowych, a także 8% urzęsionych bakterii i 11,5% krętków oraz P. intermedia i Fusobacterium. Badanie prowadzone było u pacjentów bezzębnych (22).
Leonhardt i wsp. ocenił florę szczeliny dziąsłowej wokół prawidłowo osadzonych implantów i tych z postępującą utratą podparcia kostnego. W tym drugim przypadku odkrył zwiększoną obecność A. actinomycetemcomitans, P. gingivalis, P. intermedia, szczególnie u pacjentów z uzębieniem resztkowym (23). Podobne wyniki opublikowali Augthun & Conrads (więcej A. actinomycetemcomitans) (24), Listgarten & Lai (25).
W badaniach różnych autorów pojawiają się również: Campylobacter, Fusobacterium, Capnocytophaga – izolowane zarówno z okolic zdrowych jak i zmienionych chorobowo, P. aeruginosa, Enterobacteriaceae, Candida albicans, Staphylococci. Obecność S. aureus i epidermidis świadczy o kolonizacji wtórnej do ogólnoustrojowej terapii antybiotykowej.
W sprzeczności z ww. wnioskami stoją wyniki niektórych badań np. Salcetti i wsp., gdzie autorzy nie odkryli znaczących różnic między florą bakteryjną wokół zdrowych implantów i tych z periimplantitis (u tego samego pacjenta), choć częściej wykrywano P. micros, P. nigrescens i F. nukleatum (26). Inne publikowane badania to np. praca Tanner i wsp. gdzie wykryte bakterie to: G(-) pałeczki beztlenowe, B. forsythus, F. nucleatum, Campylobacter, P. miros, S. intermedium (27). Leonhardt i wsp., poza wymienionymi powyżej odnaleźli również: Staphylococcus spp., Candida spp.(23). Botero i wsp., badając florę poddziąsłową u częściowo uzębionych pacjentów z periimplantitis, wykazali, że w kieszonkach dziąsłowych stabilnych implantów, nie dotkniętych periimplantitis flora bakteryjna jest złożona głównie z G(+) ziarniaków, w małej ilości występują krętki i urzęsione pałeczki. Przypomina ona florę kieszonek wokół zębów własnych. U pacjentów z periimplantitis (kryterium klasyfikacji to obecność kieszonek ł 4 mm, krwawienie przy zgłębnikowaniu, radiologicznie utrata kości) pojawia się większa ilość G(-) bakterii, włączając w to Fusobacterium spp., a spada zaś liczba bakterii G(+). Zaobserwowano, że w przypadku periimplantitis w kieszonkach zwiększona była liczba G(-) pałeczek jelitowych (enteric rods) i P. intermedia/nigrescens, P. gingivalis był obecny w przypadku periimplantitis, nie wykryto go w kieszonkach stabilnych implantów, stwierdzono obecność pałeczek jelitowych, takich jak: Enterobacter cloace, Alcaligenes spp., Enterobacter agglomerans, P. aeruginosa. Flora kieszonek zębów własnych pacjenta stanowi rezerwuar dla kolonizacji kieszonek wokół implantów i charakteryzuje się podobnym składem. Co ważne nie odnaleziono A. actinomycetemcomitans! (28). Hultin i wsp. pokazali w swoich badaniach, że wokół implantów z periimplantitis obecne są m.in. P. gingivals, P. intermedia, B. forsythus, A.actinomycetemcomitans, T. denticola w ilościach powyżej 106 w każdej z próbek (29). Badania różnych autorów przynoszą doniesienia o tym, że skład flory jamy ustnej, tym samym kieszonek wokół implantów, może być różny dla pacjentów z różnych regionów świata, różnych kultur np. w badaniach pacjentów zachodnich cywilizacji obecność pałeczek jelitowych nie jest tak częsta, jak w krajach rozwijających się. Określa się je mianem „superinfecting microbiota”. Niesie to ze sobą prawdopodobnie różną skłonność do rozwoju stanów chorobowych przyzębia i periimplantitis.
Czynniki wpływające na florę poddziąsłową wokół implantów
Środowisko jamy ustnej można podzielić na 5 ekosystemów (nisz): nabłonek policzków, naddziąsłowa powierzchnia zębów, kieszonka dziąsłowa (przyzębna), powierzchnia grzbietowa języka i migdałki. Większość patogenów może kolonizować wszystkie spośród wymienionych nisz (wyjątek stanowią krętki). F. nucleatum oraz P. intermedia mogą brać udział w powstawaniu zapalenia migdałków, niektóre bakterie odnajdywano w zatokach szczekowych. Stąd dość logiczne jest spostrzeżenie o możliwości translokacji patogenów między niszami. Potwierdzają to doniesienia o większej skuteczności eradykacji bakterii podczas zabiegu oczyszczania czy też aplikacji leków do kieszonek przeprowadzanego na 1 wizycie dla całości uzębienia, niż podczas standardowego podejścia do leczenia kolejnych kwadrantów (Quirynen i wsp., Mongardini i wsp.) (30, 31, 32).
Szczególną rolę rezerwuarów flory bakteryjnej przypisuje się kieszonkom przyzębnym. Stąd podobieństwo we florze kieszonek wokół implantów i zębów własnych u pacjentów z zachowanym uzębieniem resztkowym. Leonhardt wykazał obecność patogenów periodontalnych już w miesiąc po osadzeniu łączników na implantach. Skład mikroflory kieszonek wokół implantów jest determinowany obrazem ekosystemu jamy ustnej przed zabiegiem implantacji (33). Potwierdziły to również badania Lee, w których ponad to niebagatelną rolę w rekolonizacji przypisano florze języka(34).
W badaniach na pacjentach bezzębnych uwagę zwraca fakt znacząco mniejszego udziału bakterii urzęsionych i krętków, P. intermedia. A. actinomycetemcomitans. oraz P. gingivalis nie jest wykrywany już w miesiąc po sanacji jamy ustnej (m.in. badania Danser i wsp.) (35, 36). Nie obserwowano również re-infekcji po osadzeniu na założonych wszczepach uzupełnień protetycznych.
Zatem pacjenci z uzębieniem resztkowym i historią postępującej choroby przyzębia stanowią grupę podwyższonego ryzyka rozwoju periimplantitis i wymagają większej uwagi, jeśli chodzi o prowadzenie leczenia. Takie dane przemawiają za słusznością ekstrakcji zębów z głębokimi kieszeniami przyzębnymi, przed planowaną rehabilitacją implanto-protetyczną.
W badaniach nad zależnością między składem flory poddziąsłowej wokół implantów a głębokością kieszonek wykazano, że wraz ze wzrostem głębokości rośnie zawartość bakterii urzęsionych i krętków. W kieszonkach o głębokości do 4 mm flora nie wykazywała cech patogennych (Quirynen i wsp.) (37). Mombelli i Mericske-Stern wykryli zwiększone proporcje Capnocytophaga i A. odontolyticus w pogłębionych kieszonkach wokół implantów na których były oparte protezy overdenture (38). Podobne doniesienia dotyczą obecności krętków, anaerobów. George i wsp. odkryli pozytywną korelację pomiędzy głębokością kieszonek oraz czasem funkcjonowania implantów w jamie ustnej a obecnością P. gingivalis, P. intermedia, A. Actinomycetemcomitans (39).
Badania dowodzą, że szorstkość powierzchni np. koron zębów własnych, wypełnień, uzupełnień protetycznych sprzyja zwiększonej akumulacji płytki. Podobne zjawisko ma miejsce na powierzchni implantów i łączników. Zwiększona szorstkość powoduje wzrost skłonności do gromadzenia płytki bakteryjnej zarówno nad- jak i poddziąsłowej. Wygładzenie powierzchni do wartości Ra = 0,2 ?m skutkuje zmniejszeniem akumulacji płytki, poniżej tej wartości nie obserwuje się już dalszej poprawy (40, 41). Również zbyt gładka powierzchnia np. polerowanych łączników tytanowych lub ceramicznych, (wykonanych na potrzeby badań naukowych) nie jest korzystna ze względu na obserwowaną utratę „przyczepu” tkanki łącznej wokół implantów. Prawdopodobnie szorstkość powierzchni wpływa na pobudzenie fibroblastów i/lub komórek nabłonka oraz ich proliferację (42, 43). Badania twardości łączników wykazały ich większą podatność na zarysowania w porównaniu do tkanek zębów, stąd konieczność wykazania się szczególną ostrożnością podczas zabiegów higienizacyjnych prowadzonych w gabinecie stomatologicznym. Powyższe zabiegi wymagają oczywiście odpowiedniego instrumentarium (kirety teflonowe, węglowe, specjalne końcówki skalerów itp.).
Wpływ czasu na różnice w składzie flory bakteryjnej szczeliny dziąsłowej wokół implantu jest różny u pacjentów częściowo uzębionych i bezzębnych. Badania Koka i wsp., na grupie pacjentów z uzębieniem resztkowym wykazały, że po upływie 1 miesiąca flora bakteryjna upodobniła się do tej z kieszonek wokół zębów własnych pacjenta (44). Sbordone i wsp. badali kolonizację kieszonek u częściowo bezzębnych pacjentów z chorobą przyzębia w wywiadzie – po okresie roku częstotliwość wykrywania patogenów periodontalnych była już podwyższona (obecne były krętki) i ciągle zwiększała się (45). Podobne wnioski podali Lee i wsp. oraz Papaioannou (34, 46). Z kolei Mombelli i wsp. w kilku pracach oceniali zmiany w czasie flory bakteryjnej u pacjentów bezzębnych. Okazało się, że zmiany były bardzo niewielkie nawet po upływie kilku lat i ciągle w większości były to ziarniaki a A. actinomycetemcomitans., P. gingivalis, nie zostały wykryte (47, 48).
Wielkość szczeliny między implantem a łącznikiem determinowana jest przez procesy technologiczne, zależy też od wartości momentu obrotowego, z jakim dokręcona jest śruba łącząca. Obecność tej szczeliny umożliwia powstanie mikroprzecieku bakteryjnego i kolonizację wnętrza implantu. Jednak nie odnaleziono korelacji między stopniem jej zanieczyszczenia a utratą kości wokół implantu (48). Dokładność w przyleganiu koron cementowanych do łącznika jest niestety mniejsza i może rodzić większe problemy. Keller i wsp. oceniali kolonizację bakteryjną powierzchni wewnętrznej implantu w zależności od sposobu mocowania nadbudowy protetycznej (implanty ITI Dental Implant System). Badanie wskazuje, że przeciek bakteryjny między nadbudową a implantem odgrywa istotną rolę w kolonizacji wewnętrznej części implantów. Co więcej, badanie potwierdza wpływ mikroflory jamy ustnej na kolonizację implantów (49). Sposób mocowania (nadbudowa cementowana, czy przykręcana) ma niewielkie znaczenie kliniczne, choć badania Webera wskazują na lepszą tolerancję przez tkanki okołoimplantacyjne koron i mostów przykręcanych (50).
Problem obecności ciała obcego w kieszonce dotyczy chociażby obecności resztek cementu, prowadzących do epizodów ostrego zapalenia tkanek okołoimplantowych. Po ich usunięciu może dojść do całkowitego wygojenia bez powikłań, choć czasem utrata kości może być trwała.
Zachowanie prawidłowej higieny wydaje się oczywiste, choć nie zawsze respektowane przez pacjenta. Prawidłowe nawyki higieniczne warunkują zdrowie tkanek wokół implantu, szczególnie u palaczy (51).
Odpowiednie zaprojektowanie i wykonanie nadbudowy protetycznej jest niezbędne do tego, by pacjent mógł czyścić okolicę implantu. Istotny jest również szczegółowy instruktaż higieny.
Piśmiennictwo
1. Branemark P.I.: Introduction to osseointegration. In: Branemark P.I., Zarb G.A., Albrektsson T., eds. Tissue-Integrated Prostheses: Osseointegration in Clinical Dentistry. Chicago: Quintessence 211-232. 2. Albrektsson T., Isidor F.: Consensus report of session IV. In: Lang N.P., Karring T., eds. Proceedings of the First European Workshop on Periodontology. London: Quintessence, 365-369. 3. Schou S., et al.: Plaque-induced marginal tissue reactions of osseointegrated oral implants: a review of the literature, Clin. Oral. Implants Res., 1992, Dec 3(4): 149-161. 4. Mombelli A., Lang N.P.: The diagnosis and treatment of peri-implantitis, Periodontol 2000, 1998, Jun 17: 63-76. 5. Berglundh T., et al.: Soft tissue reaction to de novo plaque formation on implants and teeth. An experimental study in the dog, Clin. Oral. Implants Res., 1992, Mar; 3(1): 1-8. 6. Abrahamsson I., et al.: The mucosal attachment at different abutments. An experimental study in dogs, J. Clin. Periodontol., 1998, Sep; 25(9): 721-727. 7. Abrahamsson I., et al.: Soft tissue response to plaque formation at different implant systems. A comparative study in the dog., Clin. Oral. Implants Res., 1998, Apr; 9(2): 73-9., Erratum in: Clin. Oral. Implants Res., 1998 Aug; 9(4): 281. 8. Ericsson I., et al.: Long-standing plaque and gingivitis at implants and teeth in the dog, Clin. Oral. Implants Res., 1992, Sep; 3(3): 99-103. 9. Pontoriero R., et al.: Experimentally induced peri-implant mucositis. A clinical study in humans, Clin. Oral. Implants Res., 1994, Dec; 5(4): 254-9. 10. Lindhe J., et al.: Experimental breakdown of peri-implant and periodontal tissues. A study in the beagle dog, Clin. Oral. Implants Res., 1992, Mar; 3(1): 9-16. 11. Schou S., et al.: Ligature-induced marginal inflammation around osseointegrated implants and ankylosed teeth: stereologic and histologic observations in cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis)., J. Periodontol., 1993, Jun; 64(6): 529-37. 12. Schou S., et al.: Microbiology of ligature-induced marginal inflammation around osseointegrated implants and ankylosed teeth in cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis), Clin. Oral. Implants Res., 1996, Sep; 7(3): 190-200. 13. Lang N.P., et al.: Ligature-induced peri-implant infection in cynomolgus monkeys. I. Clinical and radiographic findings., Clin. Oral. Implants Res., 1993, Mar; 4(1): 2-11. Erratum in: Clin. Oral. Implants Res.,1993, Jun; 4(2): 111. 14. Tillmanns H.W., et al.: Evaluation of three different dental implants in ligature-induced peri-implantitis in the beagle dog. Part I. Clinical evaluation., Int J. Oral. Maxillofac Implants.,1997, Sep-Oct; 12(5): 611-20. 15. Tillmanns H.W., et al.: Evaluation of three different dental implants in ligature-induced peri-implantitis in the beagle dog. Part II. Histology and microbiology, Int. J. Oral. Maxillofac Implants., 1998, Jan-Feb; 13(1): 59-68. 16.Eke P.I., et al.: Microbiota associated with experimental peri-implantitis and periodontitis in adult Macaca mulatta monkeys, J. Periodontol., 1998, Feb; 69(2): 190-4. 17.Warrer K., et al.: Plaque-induced peri-implantitis in the presence or absence of keratinized mucosa. An experimental study in monkeys. Clin. Oral. Implants Res., 1995, Sep; 6(3): 131-8. 18. Marinello C.P., et al.: Resolution of ligature-induced peri-implantitis lesions in the dog. J. Clin. Periodontol., 1995, Jun; 22(6): 475-9. 19. Berglundh T., et al.: Histopathological observations of human periimplantitis lesions., J. Clin. Periodontol., 2004, May; 31(5): 341-7. 20. Gualini F., Berglundh T.: Immunohistochemical characteristics of inflammatory lesions at implants. J. Clin. Periodontol., 2003, Jan; 30(1): 14-8. 21.Zitzmann N.U., et al.: Experimental peri-implant mucositis in man. J. Clin. Periodontol., 2001, Jun; 28(6): 517-23. 22.Mombelli A., et al.: The microbiota associated with successful or failing osseointegrated titanium implants. Oral. Microbiol. Immunol., 1987, Dec; 2(4): 145-51. 23. Leonhardt A., et al.: Microbial findings at failing implants. Clin. Oral. Implants Res., 1999, Oct; 10(5): 339-45. 24. Augthun M., Conrads G.: Microbial findings of deep peri-implant bone defects. Int. J. Oral. Maxillofac Implants., 1997, Jan-Feb; 12(1): 106-12. 25. Listgarten M.A, Lai CH.: Comparative microbiological characteristics of failing implants and periodontally diseased teeth. J. Periodontol., 1999, Apr; 70(4): 431-7. 26. Salcetti J.M., et al.:.The clinical, microbial, and host response characteristics of the failing implant. Int. J. Oral. Maxillofac Implants., 1997, Jan-Feb; 12(1): 32-42. 27.Tanner A., et al.: Dental implant infections. Clin. Infect. Dis., 1997, Sep; 25 Suppl 2: S213-7. Review. 28. Botero J.E., et al.: Subgingival microbiota in peri-implant mucosa lesions and adjacent teeth in partially edentulous patients. J. Periodontol., 2005, Sep; 76(9): 1490-5. 29. Hultin M., et al.: Microbiological findings and host response in patients with peri-implantitis. Clin. Oral. Implants Res., 2002, Aug; 13(4): 349-58. 30. Quirynen M., et al.: The effect of periodontal therapy on the number of cariogenic bacteria in different intra-oral niches. J. Clin. Periodontol., 1999, May; 26(5): 322-7. 31. Quirynen M., et al.: The role of chlorhexidine in the one-stage full-mouth disinfection treatment of patients with advanced adult periodontitis. Long-term clinical and microbiological observations. J. Clin. Periodontol., 2000, Aug; 27(8): 578-89. 32. Mongardini C., et al.: One stage full – versus partial-mouth disinfection in the treatment of chronic adult or generalized early-onset periodontitis. I. Long-term clinical observations. J. Periodontol., 1999, Jun; 70(6): 632-45. 33.Leonhardt A., et al.: A longitudinal microbiological study on osseointegrated titanium implants in partially edentulous patients. Clin. Oral. Implants Res., 1993, Sep; 4(3): 113-20. 34.Lee K.H., et al.: Pre- and post-implantation microbiota of the tongue, teeth, and newly placed implants. J. Clin. Periodontol., 1999, Dec; 26(12): 822-32. 35. Danser M.M., et al.: The effect of periodontal treatment on periodontal bacteria on the oral mucous membranes. J. Periodontol., 1996, May; 67(5): 478-85. 36. Danser M.M., et al.: Short-term effect of full-mouth extraction on periodontal pathogens colonizing the oral mucous membranes. J. Clin. Periodontol., 1994, Aug; 21(7): 484-9. 37. Quirynen M., et al.: Intraoral transmission and the colonization of oral hard surfaces. J. Periodontol., 1996, Oct; 67(10): 986-93. 38. Mombelli A, Mericske-Stern R.: Microbiological features of stable osseointegrated implants used as abutments for overdentures. Clin. Oral. Implants Res., 1990, Dec; 1(1): 1-7. 39. George K., et al.: Clinical and microbiological status of osseointegrated implants. J. Periodontol., 1994, Aug; 65(8): 766-70. 40. Bollen C.M., et al.: The influence of abutment surface roughness on plaque accumulation and peri-implant mucositis. Clin. Oral. Implants Res., 1996, Sep; 7(3): 201-11. 41. Quirynen M., et al.: The influence of titanium abutment surface roughness on plaque accumulation and gingivitis: short-term observations. Int. J. Oral. Maxillofac Implants., 1996, Mar-Apr; 11(2): 169-78. 42. Mustafa K., et al.: Attachment and proliferation of human oral fibroblasts to titanium surfaces blasted with TiO2 particles. A scanning electron microscopic and histomorphometric analysis. Clin. Oral. Implants Res., 1998 Jun; 9(3): 195-207. 43. Brunette D.M, Chehroudi B.: The effects of the surface topography of micromachined titanium substrata on cell behavior in vitro and in vivo. J. Biomech. Eng., 1999, Feb; 121(1): 49-57. Review. 44. Koka S., et al.: Microbial colonization of dental implants in partially edentulous subjects. J. Prosthet. Dent., 1993, Aug; 70(2): 141-4. 45. Sbordone L., et al.: Longitudinal study of dental implants in a periodontally compromised population. J. Periodontol., 1999, Nov; 70(11): 1322-9. 46. Papaioannou W., et al.: The effect of periodontal parameters on the subgingival microbiota around implants. Clin. Oral. Implants Res., 1995, Dec; 6(4): 197-204. 47. Mombelli A., et al.: Colonization of osseointegrated titanium implants in edentulous patients. Early results.: Oral Microbiol. Immunol., 1988, Sep; 3(3): 113-20. 48. Persson L.G., et al.: Bacterial colonization on internal surfaces of Branemark system implant components. Clin. Oral. Implants Res., 1996, Jun; 7(2): 90-5. 49. Keller W., et al.: Peri-implant microflora of implants with cemented and screw retained suprastructures. Clin. Oral. Implants Res., 1998, Aug; 9(4): 209-17. 50. Weber H.P., et al.: Peri-implant soft-tissue health surrounding cement- and screw-retained implant restorations: a multi-center, 3-year prospective study. Clin. Oral. Implants Res., 2006, Aug; 17(4): 375-9. 51. Lindquist L.W., et al.: Association between marginal bone loss around osseointegrated mandibular implants and smoking habits: a 10-year follow-up study. J. Dent. Res., 1997, Oct; 76(10): 1667-74.
otrzymano: 2006-10-17
zaakceptowano do druku: 2006-11-20

Adres do korespondencji:
*Marcin Siemiątkowski
Zakład Chorób Błony Śluzowej i Przyzębia Instytutu Stomatologii AM w Warszawie
ul. Miodowa 18, 00-246 Warszawa
tel./fax. (0-22) 502-20-36
e-mail: sluzowki@o2.pl

Nowa Stomatologia 4/2006
Strona internetowa czasopisma Nowa Stomatologia