Zastanawiasz się, jak wydać pracę doktorską, habilitacyjną lub monografie? Chcesz dokonać zmian w stylistyce i interpunkcji tekstu naukowego? Nic prostszego! Zaufaj Wydawnictwu Borgis - wydawcy renomowanych książek i czasopism medycznych. Zapewniamy przede wszystkim profesjonalne wsparcie w przygotowaniu pracy, opracowanie dokumentacji oraz druk pracy doktorskiej, magisterskiej, habilitacyjnej. Dzięki nam nie będziesz musiał zajmować się projektowaniem okładki oraz typografią książki.

© Borgis - Nowa Stomatologia 3/2000, s. 51-54
Sylwia Małgorzata Słotwińska, Elżbieta Pierzynowska, Tomasz Foik
Występowanie grzybów z rodzaju Candida w jamie ustnej u pacjentów z zapaleniem dziąseł i zapaleniem przyzębia
Occurence of Candida species in the oral cavity of patients with gingivitis and periodontitis
z Zakładu Stomatologii Zachowawczej Instytutu Stomatologii Akademii Medycznej w Warszawie
Kierownik Zakładu: prof. dr hab. M. Wierzbicka
Grzyby są jednymi z najbardziej niebezpiecznych mikroorganizmów, zagrażających zdrowiu i życiu człowieka. Wystąpienie grzybicy w przebiegu wielu chorób, powoduje znaczne utrudnienia w leczeniu i zwykle pogarsza stan ogólny chorego. Wiele gatunków grzybów może bytować przez całe życie człowieka w różnych ontocenozach jego organizmu, nie wywołując przy tym żadnych objawów chorobowych. Jednak wielkim błędem byłoby uznanie ich za typowy składnik mikroflory fizjologicznej człowieka. Obserwowany w ostatnich latach znaczny postęp w medycynie, związany między innymi z wprowadzeniem coraz bardziej nowoczesnych, ale jednocześnie często inwazyjnych metod diagnostycznych i leczniczych, istotnie zwiększa ryzyko wystąpienia zakażeń grzybiczych.
Większość grzybów wywołujących grzybice to gatunku kosmopolityczne. Mogą rozwijać się zarówno na powierzchni skóry, jak i w narządach wewnętrznych oraz na błonach śluzowych, w tym również w jamie ustnej, która stanowi naturalne wrota zakażenia grzybami. Szczególnie często obserwujemy kandydozę błony śluzowej jamy ustnej, której głównym czynnikiem etiologicznym są grzyby drożdżopodobne z rodzaju Candida. Zarówno próchnica zębów, jak i choroby dziąseł oraz przyzębia, sprzyjają kolonizacji jamy ustnej przez grzyby (33, 38, 41, 42, 48).
Najczęściej wykrywanym gatunkiem w ontocenozie jamy ustnej jest Candida albicans. Inne gatunki grzybów występują rzadziej. Są to m.in. Candida glabrata, Candida tropicalis, Candida krusei, Candida parapsilosis, Candida kefyr (Candida pseudotropicalis), Candida guiliermondii oraz nieco rzadziej rodzaj Rhodotorula i rodzaj Saccharomyces. Drobnoustroje te mogą latami bytować w jamie ustnej człowieka, nie powodując żadnych objawów chorobowych. Jednak w niesprzyjających warunkach stanowią poważne zagrożenie dla żywiciela. W piśmiennictwie opisywane są głównie grzybice związane z użytkowaniem ruchomych uzupełnień protetycznych i aparatów ortodontycznych oraz grzybice towarzyszące infekcji HIV i innym chorobom ogólnoustrojowym. Nieliczne są natomiast prace dotyczące występowania grzybów u osób z zapaleniem dziąseł i zapaleniem przyzębia. Powikłania związane z wystąpieniem infekcji grzybiczej w przebiegu zapaleń przyzębia stwarzają dodatkowe problemy terapeutyczne i znacznie utrudniają leczenie choroby podstawowej. Zatem istotne znaczenie mogą mieć wszelkie informacje na temat epidemiologii grzybów z uwzględnieniem stanu przyzębia.
Dane z piśmiennictwa o częstości występowania grzybów w jamie ustnej ludzi zdrowych są zróżnicowane i wynika z nich, że grzyby występują u 20% do 60% badanej populacji (20, 36, 37, 45, 49). Żurowski i wsp. stwierdzili obecność grzybów z rodzaju Candida spp. W jamie ustnej u 59,9% zdrowej młodzieży licealnej (49). Wiadomo jednak, że u zdrowych dzieci i młodzieży występowanie grzybów w środowisku jamy ustnej stwierdza się prawie dwukrotnie częściej niż u zdrowych osób dorosłych (20, 23, 49). W przypadku zapaleń przyzębia wzrost liczby grzybów w ontocenozie jamy ustnej obserwowano wielokrotnie (9, 13, 20, 24, 27).
Wiele gatunków grzybów to organizmy oportunistyczne, a więc nie wywołujące grzybic u osób z prawidłowo funkcjonującym układem immunologicznym. Natomiast wszelkie zaburzenia odporności mogą powodować nadmierny rozwój kolonii grzybów (9, 20, 23, 24, 26, 34, 36, 37, 45). Grzybica jamy ustnej jest bardzo częstym powikłaniem niedoborów immunologicznych lub leczenia immunosupresyjnego (9, 20, 23, 24, 34, 36, 37). Superinfekcje grzybami oportunistycznymi, zwłaszcza Candida spp., są obserwowane po antybiotykoterapii, chemioterapii, radioterapii i leczeniu sterydami (5, 12, 13, 14, 18, 26, 36, 37, 39, 45, 46, 48). Ponadto grzyby mogą być niekorzystnymi kopatogenami wielu schorzeń bakteryjnych (20, 29).
W przypadku zapaleń przyzębia o ciężkim przebiegu, obserwujemy często znaczne obniżenie liczby granulocytów obojętnochłonnych, które są najważniejszymi komórkami w obronie przeciwgrzybiczej ustroju. Stwarza to groźne i wysokie ryzyko rozwoju u takiego pacjenta grzybicy uogólnionej. Obserwowano grzybicze zapalenie oczu, które rozwinęło się jako powikłanie grzybicy towarzyszącej ciężkiemu zapaleniu przyzębia (27). Ponadto zwiększona obecność grzybów w jamie ustnej u osób z zapaleniem przyzębia w okresie remisji, może wywołać immunosupresję, która prowadzi zwykle do wznowy i zaostrzenia objawów choroby.
Zakażenie wirusem HIV powoduje zaburzenia w układzie immunologicznym, co sprzyja rozwojowi infekcji grzybiczej. Itin uważa grzybicę jamy ustnej za jeden z głównych objawów zakażenia wirusem HIV (15). Podobnie Gillespie w swoich badaniach wykazał, że zakażenie grzybicze jest najczęstszym zakażeniem występującym u pacjentów ze stwierdzonymi przeciwciałami przeciwko wirusowi HIV (11). Coates badając nosicieli wirusa HIV, u 32% wykazał obecność rodzaju Candida. Ponadto, w tej grupie osób u 18,5% stwierdził gingivitis, a u 33,3% periodontitis (7).
Zależność pomiędzy obecnością grzybów w jamie ustnej, a chorobą przyzębia u nosicieli wirusa HIV i chorych na AIDS jest udokumentowana licznymi publikacjami (7, 21, 22, 34, 40). Zespół objawów charakterystycznych dla infekcji grzybiczej, w tej grupie pacjentów, określany jest mianem drożdżakowatego zapalenia przyzębia (15, 24, 34). Zapalenie dziąseł u osób z AIDS określa się jako LGE (linear gingival erythema), natomiast chorobę przyzębia jako NUP (necrotizing ulcerative periodontitis) (21, 22). Potwierdzony jest związek pomiędzy infekcją grzybiczą, a rozwojem NUP. U pacjentów statystycznie istotnie częściej stwierdza się grzybicę jamy ustnej w porównaniu z osobami bez NUP (34).
Robinson i wsp. wyraźnie sugerują związek zaawansowania zapalenia przyzębia z zespołem AIDS, a obecność zakażenia grzybiczego traktują jako ważny wskaźnik w rokowaniu, co do rozległości i ciężkości współistniejącego zapalenia dziąseł (40).
Poza zaburzeniami immunologicznymi, na wzrost częstości występowania rodzaju Candida w populacji pacjentów zakażonych wirusem HIV może mieć wpływ także fakt zwiększonego powinowactwa komórek grzybów do nabłonka jamy ustnej. Zdania na ten temat są jednak podzielone. Schwab twierdzi, iż adherencja grzybów do śluzówki policzka u nosicieli HIV i chorych na AIDS jest większa, niż u osób zdrowych (43). Natomiast Fortis i wsp. nie wykazali w swoich badaniach różnicy pomiędzy kolonizacją nabłonka przez grzyby z rodzaju Candida u osób ze stwierdzoną obecnością przeciwciał przeciwko HIV, a pacjentami zdrowymi (10).
Istotne znaczenie zaburzeń odporności w rozwoju miejscowej infekcji grzybiczej sugeruje Dahlen. Na podstawie wyników swoich badań uważa, że grzyby z rodzaju Candida powinny być brane pod uwagę jako jeden z czynników etiologicznych zapalenia przyzębia u osób ze schorzeniami cechującymi się obniżeniem odporności. Wymienia takie schorzenia ogólnoustrojowe jak: cukrzyca, neutropenia, agranulocytoza oraz u pacjentów po przeszczepach (8). Z podobnymi sugestiami spotykamy się także w pracach innych autorów (31, 36). W przebiegu cukrzycy leukocyty wielojądrzaste pacjentów ze stwierdzoną obecnością grzybów, produkują mniej tlenu oraz wykazują słabsze właściwości fagocytozy i wewnątrzkomórkowego zabijania komórek grzybów (47). Na wzrost częstości występowania infekcji grzybiczej u tych osób mają wpływ nie tylko zaburzenia w układzie odpornościowym, czy współistnienie angiopatii sprzyjającej zaburzeniom w przepływie krwi oraz stanom zapalnym, ale również fakt spadku wydzielania śliny i zmiany w jej składzie. Zaburzenia w sekrecji śliny mają istotne znaczenie w kolonizacji grzybów, czego dowodem jest częstsze występowanie grzybów u pacjentów z zespołem Sjogrena, czy pacjentów po radioterapii okolicy twarzoczaszki (1, 39, 46).
Grupą pacjentów narażonych na ryzyko wystąpienia infekcji grzybiczej są chorzy dializowani, oraz pacjenci po przeszczepach, poddawani immunosupresji. Leczenie immunosupresyjne prowadzi często do uaktywnienia się mikroorganizmów oportunistycznych. Naugle i wsp. w swoich badaniach stwierdzili, iż 100% populacji poddanej dializie nerek wykazała cechy choroby przyzębia; przy czym 28% dotyczyło ciężkiej postaci zapalenia dziąseł, a 36% wcześnie występującego agresywnego zapalenia przyzębia (32). Badania Kinga i wsp. wykazały, iż pacjenci z replantowanymi nerkami wykazują większe ryzyko rozwinięcia grzybicy, w porównaniu z grupą kontrolną, co nakłada się na istniejący już przerost dziąseł wywołany cyklosporyną (17).
Znaczenie w rozwoju infekcji grzybiczej mają także zaburzenia w funkcji granulocytów obojętnochłonnych. Wykazały to między innymi badania Pietruskiego, który stwierdził zależność pomiędzy spadkiem ich aktywności fagocytarnej, a wystąpieniem infekcji grzybiczej, u chorych na stomatopatię protetyczną (35). Z podobnymi sugestiami spotykamy się także u innych autorów (22, 30). Zaburzenia polegające na spadku chemotaksji leukocytów obojętnochłonnych stwierdza się w większości przypadków z RPP i JP (5, 16, 31). Jednostki te są więc predysponujące do wystąpienia infekcji grzybiczej. Jednak prace na temat występowania Candida u pacjentów ogólnie zdrowych, z zapaleniem dziąseł i zapaleniem przyzębia są nieliczne. Badania Gonzaleza u osób z młodzieńczym zapaleniem przyzębia wykazały wzrost aktywności grzybów, w porównaniu z grupą kontrolną (12). Listgarten i wsp. stwierdzili występowanie grzybów u 14% chorych na zapalenie przyzębia nawracające i oporne na leczenie (25). Kurnatowska w badaniach prowadzonych u pacjentów z zapaleniem dziąseł, zapaleniem przyzębia i chorobami błony śluzowej jamy ustnej, stwierdziła obecność grzybów aż w 83,4% badanej populacji, przy czym szczepy grzybów wyizolowane od osób z zapaleniem dziąseł i zapaleniem przyzębia wykazywały najniższą aktywności enzymatyczną (19).
W badaniach własnych, prowadzonych w Zakładzie Stomatologii Zachowwczej IS AM w Warszawie, występowanie grzybów chorobotwórczych stwierdzono w 72,2% osób dorosłych z zapaleniem przyzębia i u 75% osób z progresywnym zapaleniem przyzębia (44). Częstość ta w znacznym stopniu przewyższała wartości stwierdzane u osób zdrowych. Na podstawie innych, nie opublikowanych jeszcze badań własnych, przeprowadzonych na populacji 165 osób z różnymi postaciami zapalenia przyzębia, zaobserwowano, iż wzrost częstości występowania infekcji grzybiczej jest związany z rodzajem rozpoznanej jednostki chorobowej przyzębia. Występowanie grzybów drożdżopodobnych z rodzaju Candida stwierdzono u 83,3% dzieci i młodzieży z JP, 75% osób z RPP, oraz u 50% osób z gingivitis. W grupie kontrolnej, z klinicznie zdrowym przyzębiem grzyby wykryto u 27,7%. Takie wyniki badań mogą sugerować, iż komponenta grzybicza odgrywa istotną rolę w etiopatogenezie zapaleń przyzębia.
Mechanizm oddziaływania grzybów na stan przyzębia jest niejasny i trudny do określenia. Na podstawie przedstawionego przeglądu piśmiennictwa oraz zaprezentowanych wyników badań własnych można sugerować istnienie związku pomiędzy występowaniem grzybów drożdżopodobnych z rodzaju Candida w środowisku jamy ustnej, a rozwojem zapalenia dziąseł i zapalenia przyzębia, szczególnie u osób z zaburzeniami odporności. Nadal jednak nie potrafimy jednoznacznie udzielić odpowiedzi na pytanie, czy stwierdzona w przebiegu zapalenia przyzębia infekcja grzybicza w jamie ustnej u osób ogólnie zdrowych, jest jednym z czynników etiologicznych zapalenia przyzębia, czy też pojawia się jako wtórne zakażenie oportunistyczne.
Piśmiennictwo
1. AlmstAhl A. et al.: Oral microbial flora in Sjogren´s syndrome. J. Rheumatol. 1999, Jan, 26, 1:110-114. 2. Agarwal S., Suzuki J.B.: Altered neutrophil function in localized juvenile periodontitis: intrinsic cellular defect or effect of immune mediators? J. Periodont. Res., 1991, Res., 1991, 26:267-278. 3. Bai K.Y. et al.: Oral candidal carriage in young insulin dependent diabetics. J Indian. Soc. Pedod. Prev. Dent., 1995, Aug., 13, 1:20-23. 4. Bartholomew G.A. et al.: Oral candidiasis in patients with diabetes mellitus: a through analysis. Diabetes Care, 1987, Sep., 10, 5:607-612. 5. Burton D.M. et al.: Candida laryngotracheitis: a complication of combined steroid and antibiotic usage in croup. Int. J. Pediatr. Otorhinolaryngol., 1992, Mar., 23, 2:171-175. 6. Chattin B.R. et al.: Specific microbial colonizations in the periodontal sites of HIV – infected subjects. Microbiol. Immunol., 1999, 43, 9:847-852. 7. Coates E. et al.: Oral condidions and their social impact among HIV dental patients. Austr. Dent. J., 1996, Feb., 41, 1:33-36. 8. Dahlen G.: Role of suspected periodontopathogenes in microbiological monitoring of periodontitis. Adv. Dent. Res., 1993, Aug., 7, 2:163-174. 9. Dattani I., Ganatra S.: Oral manifestations of HIV infections. Oral Health, 1993, 83, 7:15-17. 10. Fortis A.A. et al.: Adherence of Staphylococcus aureus, Klebsiella pneumoniae, and Candida albicans to human buccal epithelial cells, from healthy persons and HIV carries, under the influence of Broncho Vaxom in vitro and ascorbic acid in vivo. APMIS, 1998, Apr., 106, 4:441-448. 11. Gillespie G.M., Marino R.: Oral manifestations of HIV infection: a Panamerican perspective. Journal of Oral Pathology & Medicine. 1993, Jan., 22, 1:2-7. 12. Gonzalez S. Et al.: Yeasts in juvenile periodontitis. Preliminary observations by scanning electron microscopy. J. Periodontol., 1987, Feb., 58, 2:119-124. 13. Helovuo H. Et al.: Cahnges in the prevalence of subgingival enteric rods, Staphylococci and yeasts after treatment with penicillin and erythromycin. Oral Mikrobiol. Immunol., 1993, 8, 2:75-79. 14. Hiranandani M. Et al.: Disseminated nosocomial candidiasis in a pediatric intensive care unit. Indian. Pediatr., 1995, Nov., 32, 11:1160-1166. 15. Itin Ph. Et al.: Oral manifestations in HIV infected patients: diagnostic and management. Journal of the American Academy of Dermatology, 1993, Nov., 29 (5 Pt 1):749-760. 16. Jabłońska E. i wsp.: Aktywność granulocytów obojętnochłonnych u osób z chorobami przyzębia. Czas. Stomato., 1994, XLVII, 272-274. 17. King G.N. et al.: Prevalence and risk factors associated with leukoplakia, hairy leukoplakia, erythematous candidiasis and gingival hyperplasia in renal transplant recipients. Oral Surg. Oral Med. Oral Pathol., 1994, Dec., 78, 6:718-726. 18. Kuna P.: Longterm effects of steroid therapy. Wiad. Lek., 1998, Suppl., 1:12-18. 19. Kurnatowska A.J.: Activity of hydrolytic enzymes of Candida albicans strains isolated from patients with periodontal and membrane mucosae of oral cavity diseases. Mycopathologia, 1998, 141, 2:105-109. 20. Kurnatowska A.: Wybrane zagadnienia mikologii medycznej (wyd. II). Promedi, Łódź, 1995. 21. Lamster I.B. et al.: Epidemiology and diagnosis of HIV-associated periodontal diseases. Oral Dis., 1997, May, 3, suppl., 1, S, 141-148. 22. Lamster I.B. et al.: New concepts regarding the pathogenesis of periodontal disease in HIV infection Ann. Periodontol., 1998, Jul., 3, 1:62-75. 23. Legott P.J. et al.: Oral manifestation of primary and acquired immunodeficiency diseases in children. Pediatric Dentistry, 1987, 9, 2:98-104. 24. Levine R.A., Glick M.: Rapidly progressive periodontitis as an important clinical marker for HIV disease. Compendium – Albert Einstein Medical Centre, 1991, 12, 7:478-482. 25. Listgarten M.A. et al.: Microbial composition and pattern of antibiotic resistance in subgingival microbial samples from patients with refractory priodontitis. J. Periodontol., 1993, Mar., 64, 3:155-161. 26. Markowska A., Adamski Z.: Badania immunologiczne i mykologiczne u kobiet chorych na raka jajnika poddanych chemioterapii. Immunol. Pol., 1993, XVIII, 2:135-143. 27. Matsuo T. et al.: Endogenous Aspergillus Endophtalmitis associated with periodontitis. Ophtalmologica, 1995, 209, 2:109-111. 28. Mattout C. Et al.: Function of polynuclear neurophils in patients with juvenile periodontitis and rapidly progressing periodontitis. J. Periodontol., 1981, 9:189-193. 29. McManners J., Samaranayake L.P.: Suppurative oral Candidosis. International Journal of Oral and Maxillofacial Surgery, 1990, 19, 5:257-259. 30. Mierzwińska-Nastalska E. i wsp.: Aktywność metaboliczna granulocytów krwi w zakażeniach grzybiczych jamy ustnej. Protet. Stom., 1997, 47, 4:204-208. 31. Mierzwińska-Nastalska E., Spiechowicz E.: Zakażenia grzybicze błony śluzowej jamy ustnej u pacjentów ze schorzeniami ogólnoustrojowymi. Prot. Stom., 1999, 49, 1:11-14. 32. Naugle K. et al.: The oral health status of individuals on renal dialysis. Ann. Periodontol., 1998, Jul., 3, 1:197-205. 33. Nikawa H. Et al.: Denture plaque – past and recent concerns. J. Dent., 1998, Mey., 26, 4:299-304. 34. Odden K. Et al.: Candidal infection of the gingiva in HIV – infected persons. Journal of Oral Pathology & Medicine, 1994, 23, 4:178-183. 35. Pietruski J.K. i wsp.: Upośledzenie funkcji fagocytarnej granulocytów obojętnochłonnych (PMN) krwi obwodowej osób ze stomatopatiami proetycznymi powikłanymi zakażeniem grzybiczym. Prot. Stom., 1997, 47, 1:10-15. 36. Pietruski J.K.: Zaburzenia odporności w kandydiazie jamy ustnej. Czas. Stomat., 1995, XLVIII, 2:282-286. 37. Pindycka M. et al.: Oral candidiasis in heart transplant recipiens. Polish Journal of Immunology, 1995, 20, 2:109-115. 38. Raitio M. et al.: Assessment of single risk indicators in relation to caries increment in adolescents. Acta Odontol. Scand., 1996, Apr., 54, 2:113-117. 39. Ramirez Amador V. et al.: Candidal colonization and oral candidiasis in patients undergoing oral and pharyngeal radiation therapy. Oral Surg. Oral Med. Oral Pathol. Oral Radiol. Endod., 1997, Aug., 84, 2:149-153. 40. Robinson P.G. et al.: The periodontal health of homosexual men with HIV infection: a controlled study. Oral Dis., 1996, Mar., 2, 1:45-52. 41. Russell J.I. et al.: Prediction of caries increment in Scottish adolescents. Community Dent. Oral Epidemiol., 1991, Apr., 19, 2:74-77. 42. Russell J.I. et al.: Caries prevalence and microbiological and salivary caries activity tests in Scottish adolescents. Community Dent., Oral Epidemiol., 1990, Jun., 18, 3:120-125. 43. Schwab U. Et al.: Increased adherence of Candida albicans to buccal epithelial cells from patients with AIDS. European Journal of Clinical Microbiology & Infectious Diseases, 1997, Nov., 16, 11:848-851. 44. Słotwińska S.M., Wierzbicka M.: Zakażenie grzybami w zapaleniu przyzębia. Czas. Stomat., 1998, 4:237-240.31. 45. Spiechowicz E.: Profilaktyka stomatopatii protetycznych. Czas. Stomat., XLVIII, 10:626-631. 46. Tartaro G.P. et al.: Oral candidiasis following radiotherapy for neoplasms of oromaxillofacial area. Minerva Stomatol., 1996, Oct., 45, 10:451-454. 47. Ueta E. et al.: Prevalence of diabetes mellitus in odontogenic infections and oral candidiasis: an analysis of neutrophil suppression. Journal of Oral Pathology & Medicine, 1993, 22, 4:168-174. 48. Xu Y., Hu B.: Multifactor analysis of predisposing factors of oral candidosis in adults. Chung Hua Kou Chiang Hsueh Tsa Chih, 1996, Jan., 31, 1:40-41. 49. Żurowski M. i wsp.: Występowanie grzybów drożdżopodobnych z rodzaju Candida w jamie ustnej u młodzieży licealnej. Czas. Stomat., 1994, XLVII, 4:259-262.
Nowa Stomatologia 3/2000
Strona internetowa czasopisma Nowa Stomatologia

Pozostałe artykuły z numeru 3/2000: